Viena no Ventspils muzeja struktūrvienībām – Livonijas ordeņa pils, kurā kopš 2001. gada septembra izvietots Ventspils muzejs, ir senākā saglabājusies būve Ventspilī, celta 13. gs. otrajā pusē. To var uzskatīt par vecāko viduslaiku cietoksni Latvijā, kas tikpat kā nemainītā veidā saglabājis savu pirmatnējo apjomu. Savukārt pils kapela ir vecākā saglabājusies baznīcas telpa Kurzemē.

Muzejā regulāri notiek mākslas un vēstures tēmām veltītas izstādes, koncerti un pilsētas kultūras dzīvi bagātinoši pasākumi.

Ir arī pastāvīgās ekspozīcijas – “Dzīvā vēsture” un “Ventspils pilsēta un novads vēstures ritumā zem dažādām varām”.